По преданию, на месте нынешнего Воскресенского собора была построена первая в Арзамасе церковь во имя во имя Архистратига Божия Михаила при основании города царем Иоанном IV Васильевичем Грозным в 1552 году. Сто лет спустя, вместо обветшавшего храма был выстроен новый во Славу Воскресения Христова, также деревянный. В XVIII веке он был перенесен из Арзамаса в деревню Костылиху, где находится по сей день. Вместо деревянного собора в 1742 году был возведен каменный пятиглавый храм в честь Воскресения Христова с приделом в честь великомученика Иоанна Воина.
После триумфа над Наполеоном арзамасцы единодушно решили построить в новый собор «в благодарность Господу Богу за победу Державы Российской… и избавление Церкви и Отчизны от нашествия галлов и с ними двунадесяти языков». Для этого на Соборной площади города был установлен ящик для сбора пожертвований. Каждый житель Арзамаса считал своим долгом внести посильный вклад в общее дело. Построенный целиком на народные деньги, на протяжении почти двух веков Воскресенский собор является символом воинской славы России, доблести русского оружия и героизма защитников Отечества всех времен. Именно поэтому, как одна из реликвий, до революции в нем хранилось знамя Арзамасской дружины Государственного ополчения, переданное в храм в 1815 году ее начальником Федором Стремоуховым.
Постройка храма началась в 1814 году по проекту архитектора, уроженца Арзамаса М.П. Коринфского — выдающегося мастера позднего классицизма. Строительство продолжалось 28 лет. Отделочные работы и роспись длились 21 год. Собор расписан учениками Арзамасской школы живописи А.С. Ступина Осипом Семеновичем Серебряковым и его сыном Александром. Величественные иконостасы резной работы выполнены братьями Василием и Климом Ломакиными.
Главный престол в честь Воскресения Христова был освящен в 1840 году. Остальные приделы, освящались последовательно в 1832,1833, 1834 и 1842 годах.
В 1932 году собор был закрыт и превращен в музей атеизма. Как не парадоксально, но благодаря музею сохранились первозданный вид и уникальное внутреннее убранство собора, а также многие чтимые святыни Арзамаса, которые свозились сюда из уничтожавшихся храмов.
В 1944 году, во время Великой Отечественной войны, по многочисленным просьбам верующих и непрестанным ходатайствам перед представителями власти Предстоятеля Русской Православной Церкви уроженца Арзамаса Святейшего Патриарха Сергия (Страгородского) собор был возвращен Нижегородской епархии, и в нем возобновилась литургическая жизнь.