Оперный театр имеет долгую и трудную историю становления. Первые музыкально-театральные представления в городе состоялись в 1798 году. Тогда князь Н.Г. Шаховской привёз свою крепостную труппу в Нижний Новгород. Оперный театр, государственный, со своей профессиональной постоянной труппой открылся в 1935 году. Его первые спектакли - это опера А. Бородина «Князь Игорь» и балет Л. Минкуса «Дон Кихот». В 1937 г., в связи со столетием со дня смерти Александра Сергеевича Пушкина, театру было присвоено имя этого великого поэта. В 1938 году сюда пришёл работать молодой, в будущем известный режиссёр Борис Покровский. Благодаря ему состоялись уникальные постановки, ставшие знаменательными для труппы.
Сегодня репертуар театра богат и разносторонен- в него входят не только оперы и балеты, но также оперетты и спектакли для детей.