Одно из самых известных событий в истории Воскресенской церкви в Коломне – это венчание в 1366 году князя Дмитрия Донского и Евдокии Московской. Брак был политическим, а супругам на тот момент исполнилось соответственно 15 и 13 лет. Однако этот союз не только примирил князей Московского и Суздальского и прекратил распри между ними, но и для самих молодоженов оказался долгим и счастливым. Они прожили в браке более двадцати лет, и их союз, скрепленный в церкви Воскресения Словущего, распался только из-за смерти князя Дмитрия. Через несколько лет после смерти мужа Евдокия удалилась в монастырь, а после смерти была канонизирована как Ефросиния Московская. Один из предметов церковной утвари (ковш для вина), который использовался во время обряда их венчания, долгое время считался среди главных святынь храма, но, как и другие ценности, был утрачен в советское время после закрытия храма.
Соответственно, история этого храма началась, возможно, в XIV столетии, хотя точная дата его возведения неизвестна. К настоящему времени храм сохранился с множественными переделками. Так, в XVII веке к зданию была пристроена трапезная, к которой в начале XIX столетия были добавлены два придела – в честь святых бессребреников Космы и Дамиана и в честь Боголюбской иконы Божьей Матери. После реконструкции в 80-е годы XVIII века храм приобрел черты барочного стиля и оригинальные интерьерные украшения в виде колонн и скульптурных изображений.
Храм был закрыт в 1929 году. Он лишился не только важных элементов своего ансамбля (колокольни, главы, внутреннего декора), но и святынь и ценностей. Две иконы XIV-XV веков из Воскресенской церкви Коломны хранятся в Государственной Третьяковской галерее – это «Сошествие во ад» и «Святая Троица». В годы советского периода бывшее здание церкви служило спортзалом. В 90-е годы оно было возвращено РПЦ, в начале 2000-х в нем временно находилась иконописная мастерская.
Сейчас церковь является приписной к Успенскому собору. Она находится на территории Коломенского Кремля и обладает статусом объекта культурного наследия России.