Венцом расцвета Свияжского Иоанно-Предтеченского женского монастыря стало построение в последние предреволюционные годы огромного собора в честь иконы Божией Матери «Всех Скорбящих Радосте».
Это редчайший случай, когда главный храм монастыря называют не так, как сам монастырь. Видимо, на то был особый Божий промысл — перед всеми грядущими скорбями ХХ века.
Очень символично название собора. Первое упоминание об иконе Божией Матери «Всех Скорбящих Радосте» находится в описи того, что в XVIII веке досталось женской обители от упразднённой мужской. Свияжский список иконы представляет собой копию известной московской святыни, прославившейся в XVII веке.
Инициатором возведения большого собора, который должен был решить серьезную проблему обители — отсутствия места для храмовой молитвы, была игуменья Апфия.
Собор был заложен в 1898 году 17 апреля по старому стилю архиепископом Казанским Арсением, а освящен 24 сентября 1906 года архиепископом Димитрием. В освящении участвовал и настоятель соседнего Успенского монастыря епископ Иннокентий (будущий святитель Иннокентий Херсонский, †1919 г.).
Возводил собор в 1896-1906 годах знаменитый в Казанской епархии архитектор Фёдор Малиновский. Весь Свияжск с изумлением наблюдал, как за считанные годы на его земле вдруг вырос огромный, небывалый собор. Роспись собора была осуществлена в 1914 году на средства московского фабриканта С.С. Мечникова (по другим сведениям С.С. Мешкова).
С революцией 1917 года для Свияжска наступило трагическое время лихолетья. В 1924 году монастыри были упразднены и на их территориях организованы совхозы. В 1997 году вновь начал действовать Успенский мужской монастырь, и братия во главе с настоятелем игуменом Кириллом (Коровиным) взяла на себя ответственность за реконструкцию храмов и зданий монастыря.
В 2010 году на острове начались масштабные восстановительные работы в рамках комплексной программы «Культурное наследие Татарстана: древний город Болгар и остров-град Свияжск» под руководством фонда «Возрождение». 18 октября 2014 года состоялось торжественное освящение отреставрированного храма, которое совершил митрополит Казанский и Татарстанский Анастасий.
В настоящее время в соборе иконы Божией Матери «Всех Скорбящих Радосте» пребывает рака с мощами основателя Свияжского Успенского монастыря — святителя Германа, архиепископа Казанского и Свияжского.